Çeboksarı kentine yazılı kaynaklarda ilk kez 1469 yılında rastlanır ki bu tarihi Rus ordularının Kazan Hanlılığına karşı giriştiği savaşta bölgeden geçtiği tarihtir. Bununla birlikte arkeolojik kazılar göstermektedir ki bölgede yerleşim daha eskiye dayanmaktadır. İtil Bulgarlarının 13. yüzyılda kentin bulunduğu topraklarda yaşadığı ve kenti Veda Suvar olarak adlandırdığı da bazı kaynaklarda geçmektedir. 1555 yılında bir Rus askeri üssü inşa edilen kenti 17. yüzyılda önemli bir ticari merkez haline geldi ve 1781 yılında Kazan’a bağlı olmak üzere kent statüsü aldı. 1920 yılında Çuvaş Özerk Bölgesi’nin, 1925’te ise Çuvaş Özerk SSC’nin başkenti olan şehir, 1991 yılında Çuvaşistan Özerk Cumhuriyeti’nin başkenti oldu. Şehirde tarihi anlatan 100’den çok anıt ve heykel bulunmaktadır.
